За Святыми воротами Ферапонтова монастыря открывается целая группа живописно стоящих зданий. Центральным в ней является соборный храм Рождества Богородицы, сооруженный вскоре после пожара, в 1490 году. Это был второй после собора Спасо-Каменного монастыря монументальный храм на всем Севере. Естественно, что возведение его могло быть осуществлено лишь приглашенными мастерами. Таковыми, очевидно, были ростовские каменщики и зодчие. Новый собор близок по ряду деталей архитектуры к Успенскому собору Кириллова монастыря, построенному несколько позднее Прохором Ростовским. Кроме того, само его строительство связывается с именем архиепископа ростовского Иоасафа.
При возведении собора Рождества богородицы мастера блестяще использовали наиболее распространенную в то время на Руси систему четырехстолпного, одноглавого, трехапсидного храма с трехчастным членением фасадов и позакомарным покрытием. Однако они создали на этой основе глубоко своеобразное и оригинальное сооружение.
Собору Ферапонтова присущи стройность и изящество, которых лишен более грузный и приземистый кирилловский храм.
Поставленный на высокий подклет и окруженный с трех сторон (исключая восточную) широкой крытой папертью, кубический объем здания, вертикально вытянутый, легко и свободно возносит вверх свои массы. Своды его имеют ступенчатую конструкцию, где подпружные арки, несущие главу, сильно повышены. Это находит свое выражение и в наружных формах завершения.
Привлекают внимание отдельные своеобразные формы здания, во многом обусловившие его неповторимость. Интересна крытая паперть-галерея, сооруженная вскоре после возведения собора. Она не характерна для Севера и по происхождению связана с московско-тверским зодчеством. Первоначально паперть была перекрыта тремя щипцовыми крышами, перпендикулярными фасадам храма (аналогично алтарю Преображенской церкви в Кириллове): на ее северо-западном углу находилась оригинальная небольшая звонница псковско-новгородского типа. Позднее появилась односкатная крыша, и, по-видимому, тогда же исчезла и миниатюрная звонница, ныне сохранившая лишь частично свой нижний ярус.
Не менее любопытна вторая, малая глава, барабан которой находится под кровлей. Она почти не имеет прямых аналогий в предшествующем монументальном зодчестве, но логически вполне оправдана как самостоятельное завершение придела. В дальнейшем такой прием находит самое широкое применение в храмах Кириллова. Он во многом родствен деревянному зодчеству Севера, где каждый прируб венчается своей главой.
В Рождественском соборе очень ярко проявляется свойственное архитектуре того времени стремление к гармонической уравновешенности масс здания. Оно выражается в расположении большой главы в центре всего объема, включая апсиды. Это приводит в свою очередь к смещению столбов ближе к алтарной стене, вызывая тем самым уменьшение восточных прясел на боковых фасадах. Наружные пилястры не могут отразить этот сильный сдвиг; они перестают совпадать с размещением внутренних опор, превращаясь в декоративные членения. Эта система построения дальнейшее развитие получает в храмах Кирилло-Белозерского монастыря.
Оригинально и нарядное наружное убранство собора Рождества богородицы, в котором впервые широко использована местная система декора. Оно отличается от позднейших архитектурных памятников Белозерья своим разнообразием и индивидуальностью трактовки. Каждый фасад здания декорирован по-своему.
Наиболее парадно оформлена западная сторона собора. Основу ее убора составляет декоративный пояс между пилястрами под закомарами, состоящий из терракотовых балясин в крестообразных впадинах и двух рядов изразцовых плиток с растительным орнаментом в виде кринов. Над ним — полоска бегунца, которая как бы начинает ряды поребрика, бегунца и прямоугольных нишек — обильного декора, сплошь покрывающего поверхность закомар.
Композиционным центром этого фасада служит превосходный перспективный портал, вытесанный из белого камня. Форма его традиционна и напоминает о связях с раннемосковским зодчеством. Внизу стены, по обе стороны портала также проходит узкий пояс из одного ряда терракотовых изразцов. Изображения на них чередуются: гепарды и львы, помещенные в кругах, соседствуют с орнаментальными, криновидными композициями. Подобные изразцы, во многом близкие владимиро-суздальской белокаменной резьбе, не встречаются ни в одном из других памятников Белозерья.
Гораздо скромнее боковые — южный и северный — фасады. Вверху их украшает терракотовый фриз из балясин между двух рядов изразцовых плиток с лилиями и ряд бегунца, в то время как закомары свободны от декора. На северной стене, на уровне верха апсид фриз дополнен еще одним изразцовым поясом с орнаментом из объединенных кринов. Порталы этих фасадов решены в виде простых, арочных проемов с трехуступчатыми обрамлениями, украшенными неполивными балясинами (сохранился лишь северный).
Еще проще оформление восточной стены. На уровне капителей пилястр ее украшает лента из терракотовых плиток бегунца, поребрика и прямоугольных нишек; другая полоса орнамента из двух рядов бегунца и нишек между ними проходит по верху апсид. Сохранившиеся на апсидах первоначальные оконные проемы (остальные окна здания растесаны в XVII—XVIII вв.) — узкие, без каких-либо обрамлений.
Нарядное убранство имеет и стройный барабан центральной главы, прежние проемы которого восстановлены. Вверху его опоясывают нишки, поребрик, бегунец и терракотовые изразцы с рисунками лилий, то есть почти все виды декора собственно храма. Новая, большая глава барочной формы принадлежит XVIII веку.